Phylogenetic comparative approach reveals evolutionary conservatism, ancestral composition, and integration of vertebrate gut microbiota - Sorbonne Université Access content directly
Journal Articles Molecular Biology and Evolution Year : 2023

Phylogenetic comparative approach reveals evolutionary conservatism, ancestral composition, and integration of vertebrate gut microbiota

Une approche comparative phylogénétique révèle le conservatisme évolutif, la composition ancestrale et l'intégration du microbiote intestinal des vertébrés

Abstract

How host-associated microbial communities evolve as their hosts diversify remains equivocal: How conserved is their composition? What was the composition of ancestral microbiota? Do microbial taxa covary in abundance over millions of years? Multivariate phylogenetic models of trait evolution are key to answering similar questions for complex host phenotypes, yet they are not directly applicable to relative abundances, which usually characterize microbiota. Here, we extend these models in this context, thereby providing a powerful approach for estimating phylosymbiosis (the extent to which closely related host species harbor similar microbiota), ancestral microbiota composition, and integration (evolutionary covariations in bacterial abundances). We apply our model to the gut microbiota of mammals and birds. We find significant phylosymbiosis that is not entirely explained by diet and geographic location, indicating that other evolutionary-conserved traits shape microbiota composition. We identify main shifts in microbiota composition during the evolution of the two groups and infer an ancestral mammalian microbiota consistent with an insectivorous diet. We also find remarkably consistent evolutionary covariations among bacterial orders in mammals and birds. Surprisingly, despite the substantial variability of present-day gut microbiota, some aspects of their composition are conserved over millions of years of host evolutionary history.
L'évolution des communautés microbiennes associées aux hôtes au cours de leur diversification reste équivoque : dans quelle mesure leur composition est-elle conservée ? Quelle était la composition du microbiote ancestral ? Les abondances des taxons microbiens covarient-elles sur des millions d'années ? Les modèles phylogénétiques multivariés de l'évolution des caractères sont essentiels pour répondre à des questions similaires concernant les phénotypes complexes des hôtes, mais ils ne sont pas directement applicables aux abondances relatives, qui caractérisent généralement les microbiotes. Ici, nous étendons ces modèles dans ce contexte, fournissant ainsi une approche puissante pour estimer la phylosymbiose (la mesure dans laquelle des espèces phylogénétiquement proches hébergent un microbiote similaire), la composition du microbiote ancestral et son intégration (covariations évolutives dans les abondances bactériennes). Nous appliquons notre modèle au microbiote intestinal des mammifères et des oiseaux. Nous trouvons une phylosymbiose significative qui n'est pas entièrement expliquée par le régime alimentaire et la localisation géographique, ce qui indique que d'autres traits conservés au cours de l'évolution façonnent la composition du microbiote. Nous identifions les principaux changements dans la composition du microbiote au cours de l'évolution des deux groupes et en déduisons un microbiote ancestral de mammifère compatible avec un régime insectivore. Nous trouvons également des covariations évolutives remarquablement cohérentes entre les ordres bactériens chez les mammifères et les oiseaux. De manière surprenante, malgré la variabilité substantielle du microbiote intestinal actuel, certains aspects de sa composition sont conservés sur des millions d'années d'histoire évolutive des hôtes.
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hal-04133633 , version 1 (20-06-2023)

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Cite

Benoît Perez-Lamarque, Guilhem Sommeria-Klein, Loréna Duret, Hélène Morlon. Phylogenetic comparative approach reveals evolutionary conservatism, ancestral composition, and integration of vertebrate gut microbiota. Molecular Biology and Evolution, 2023, ⟨10.1093/molbev/msad144⟩. ⟨hal-04133633⟩
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